Наряду с руководством внешней разведкой Дзержинский много внимания уделял работе контрразведки, основной задачей которой был борьба со шпионажем.
Советское законодательство подчеркивало особую опасность такого рода преступлений и повышало ответственность за него. Так, постановлением Президиума ЦИК СССР от 14 августа 1925 г. «О шпионаже, а равно собирании и передаче экономических сведений, не подлежащих оглашению» за шпионаж полагалось: «лишение свободы на срок не менее трех лет, а в тех случаях, когда шпионаж вызывает особо тяжелые последствия для интересов государства - расстрел».
Борьба со шпионажем спецслужб противника являлась крайне сложной, потому что «у шпионажа нет никаких границ, нет никаких пределов существованию шпионов в их работе. Шпионы бывают всюду ив то же время нигде». И в противостоянии им «приходится оперировать мыслями и намерениями людей, очень тщательно и хитро скрываемых, а не с конкретными ощутимыми объектами».
При противоборстве со спецслужбами противника, руководство органов безопасности уделяло постоянное внимание тесному взаимодействию с Регистрационным управлением штаба РККА, занимавшимся внешней разведкой.
Советские органы безопасности противостояли спецслужбам противника, используя в своей практической деятельности специальные формы и методы, которые не были в арсенале средств других государственных органов власти и управления. Речь шла о широком применении агентуры, то есть тех лиц, которые конспиративно (тайно), добровольно или вынуждено, на постоянной или временной основе выполняли поручения спецслужб, не являясь их кадровыми сотрудниками. Именно вербовка и использование агентуры позволяли спецслужбам проникнуть к важнейшим секретам другой стороны. Эта деятельность называлась агентурнооперативной.
В центре внимания органов ВЧК-ОГПУ были и зарубежные центры контрреволюции, которые рассматривались как база для пропаганды антибольшевистских идей и подрывных действий. К ним были отнесены: группа великого князя Николая Николаевича и ее филиалы; Константинопольский центр монархистов; группа Кирилла Владимировича; Объединенный совет Донского, Кубанского и Терского правительства и атамана Донского, Кубанского и Терского; Обще-казачий сельскохозяйственный союз (ОКЗС). Последний вел среди казаков подпольную агитацию, внушая им мысль: «... скоро придут наши, и за то, что я ничего не делал, повесят вместе с коммунистами, надо кое-что сделать, чтобы меня похвалили», т.е. получить «подпольный антисоветский стаж».
В конце 1917-начале 1918 гг. прежде всего усилиями ВЧК были разгромлены контрреволюционные организации: «Союз Союзов служащих государственных учреждений», «Союз защиты Учредительного собрания», «Организация борьбы с большевизмом по отправки войск к Каледину», «Все для Родины», «Белый крест», «Военная Лига» и др.
Но уже весной 1918 г. в изменившихся условиях были созданы новые, гораздо более радиально настроенные, нелегальные организации: «Правый центр», «Национальный центр», «Союз возрождения России» и др. Из них самой мощной организацией был «Союз защиты Родины и свободы» под руководством Б.В. Савинкова. «Союз» был связан с Антанты, имел в своем составе до 5,5 тыс. человек в 34 городах и готовился к вооруженному свержению советской власти.
В январе 1918 г. Дзержинский участвовал в продолжении следствия по делам «Союза Союзов» и «Союза защиты Учредительного собрания» и других контрреволюционных организаций вместе со Следственной комиссией при Петроградском совете. Одного за другим он вызывал лиц, имевшим прямое или косвенное отношение к этим организациям. До 11 января 1918 г. был допрошен художник и издатель «Золотого руно» Н.П. Рябушинский. Тот заявил, что никакого отношения к политике не имеет. За 5 дней до ареста к нему пришел арестовавший его человек и говорил что-то о «Союзе Союзов», советуя мне принять меры. «Фамилия его что-то вроде той, которую вы называете (Валендинский). Никакого знакомого по фамилии Мингольма не знает и к юнкерам и Каледину никакого отношения не имеет. 11 января 1918 г. Рябушинский был освобожден.
После 12 января от председателя Следственной комиссии М. Козловского поступил запрос с просьбой сообщить, на основании каких именно данных стало известно, что «Союз Защиты Учредительного Собрания» под видом защиты Учредительного собрания «организует контрреволюционные силы для борьбы с советской властью, призывает к ниспровержению советской власти, продолжает созывать собрания ЦИК 1 -го созыва и противопоставлять его .ЦИК, а также откуда известно, что Брамсон, Богданов, Ванштейн, Хозан, Топер, Ермолаев и Островская, члены «Союза Защиты Учредительного Собрания». Ф. Дзержинский ответил, что все эти лица являются членами и сотрудниками ЦИК 1 -го созыва и были арестованы на собрании «Союза защиты».
Председателем ВЧК был допрошен и М. Совинский. Выяснилось, что тот в 1914-1915 гг. издавал в Петербурге газету в типографии, принадлежавшей жене Дезобри - отставного офицера и активного контрреволюционера. Они получили субсидии по 30 000 руб. МВД и от Оболенского. Типография была куплена на средства МВД. Совинский имел конспиративную контору на Итальянской улице.
В заметках конца января 1918 г., сделанных Дзержинским на основании показаний арестованных из группы руководителя контрреволюционной «Организации борьбы с большевиками и отправки войск Каледину» А.П. Орла, готовившей вооруженное восстание в крупных городах страны и похищение В. И. Ленина, председатель ВЧК отметил, что в подвалах дома 88 по Невскому проспекту хранится оружие, на Ждановской улице (д. № 1А) - взрывчатые вещества. Собраниями офицеров руководит кавалерист Лидак. Дзержинский отдал распоряжение чекистам арестовать Лидака для чего прибыть к его квартире, позвонить между 10 и 11 часами и попросить Лидака, «сказав, что говорит отставной офицер и желает переговорить и присоединиться. И тогда нагрянуть туда».